Se sabe relativamente poco sobre la vida de Vermeer. Parece que se dedicó exclusivamente a su arte. Las únicas fuentes de información son algunos registros, unos pocos documentos oficiales y comentarios de otros artistas; por esta razón Thore Burger lo nombró «La Esfinge de Delft».
Johannes Vermeer nació en la ciudad de Delft en los Países Bajos y después de unos días fue bautizado en la Iglesia Reformada el 31 de octubre de 1632. Su padre, Reynier Janszoon, era un trabajador de la seda o del café de clase media. En 1615 se casó con Digna Baltens, una mujer de Amberes. En 1620 nació una hija, Gertruy. En 1625 Reynier Janszoon se vio envuelto en una pelea con un soldado, que murió por sus heridas cinco meses después. Alrededor de 1631 Reynier Janszoon alquiló una posada llamada La Zorra Voladora y comenzó a comerciar con pinturas. Como complemento, continuó trabajando como tejedor. En 1641, cuando se acabó el contrato, compró una posada más grande en la plaza del mercado, llamada así por la ciudad belga «Mechelen». La única hermana de Vermeer, Gertruy, trabajaba en la posada ayudando a sus padres, sirviendo bebidas y haciendo camas. En 1647 se casó con un fabricante de marcos. Cuando el padre de Vermeer murió en 1652, Vermeer lo reemplazó como comerciante de pinturas.
A pesar de que provenía de una familia protestante, Vermeer se casó con una chica católica llamada Catherina Bolnes, en un pueblo cercano llamado Schipluiden. Para Vermeer fue una buena unión: su suegra, Maria Thins, era significativamente más rica que él, y fue probablemente ella quien insistió en que Vermeer se convirtiera al catolicismo antes del matrimonio en abril de 1653. Algunos eruditos dudan que Vermeer se convirtiera al catolicismo, pero una de sus pinturas, La Alegoría de la Fe Católica, realizada entre 1670 y 1672, refleja la creencia en la Eucaristía. Probablemente fue hecha expresamente para un patrón católico o para un schuilkerk, una iglesia oculta. En algún momento la pareja se mudó con la madre de Catherina, que vivía en una casa bastante espaciosa en Oude Langendijk, cerca de una iglesia jesuita. Vermeer vivió allí por el resto de su vida, produciendo pinturas en el cuarto delantero del segundo piso. Su esposa dio a luz a catorce hijos: tres hijos y siete hijas; cuatro fueron enterrados en una etapa temprana y sus nombres y géneros no se conocen. El hijo menor, Ignacio, fue nombrado en honor al fundador de la orden jesuita.
No es seguro donde Vermeer aprendió a pintar, ni con quién. Se cree que estudió en su ciudad natal y se sugiere que su maestro fue Carel Fabritius o más probablemente Leonaert Bramer. Es posible que se enseñara a sí mismo o que tuviera información de alguna de las conexiones de su padre.
El 29 de diciembre de 1653, Vermeer se convirtió en miembro del Gremio de San Lucas, una asociación comercial de pintores. Los registros del gremio dejan claro que Vermeer no pagó la cuota de admisión habitual, lo que indica que sus circunstancias financieras eran difíciles. En 1657 pudo haber encontrado un patrocinador en el coleccionista de arte local Pieter van Ruijven, que le prestó algo de dinero. En 1662 Vermeer fue elegido jefe del gremio y fue reelegido en 1663, 1670 y 1671, lo que demuestra que se le consideraba un artesano establecido entre sus pares.
Vermeer trabajó lentamente, probablemente produciendo tres pinturas al año, y por encargo. Cuando Baltasar de Monconys lo visitó en 1663 para ver algunas de sus obras, el diplomático y los dos clérigos franceses que lo acompañaban fueron enviados a un panadero, probablemente Hendrick van Buyten, que poseía un cuadro del que estaba muy orgulloso.
En 1672, una grave crisis económica (el «Año del Desastre») golpeó a los Países Bajos. No sólo un ejército francés bajo Luis XIV invadió la República Holandesa desde el sur (conocida como la Guerra Franco-Holandesa), sino que una flota inglesa, en la Tercera Guerra Anglo-Holandesa y dos obispos alemanes aliados atacaron el país desde el este, tratando de destruir su hegemonía. Mucha gente entró en pánico, y las tiendas y escuelas fueron cerradas. Pasaron algunos años antes de que las circunstancias mejoraran. El colapso del mercado del arte dañó el negocio de Vermeer como pintor y comerciante de arte, como su esposa declaró más tarde. Con una familia grande que mantener, Vermeer se vio obligado de nuevo a pedir dinero prestado.
En diciembre de 1675 Vermeer murió. En un documento escrito, Catharina Bolnes atribuyó la muerte de su marido al estrés de las presiones financieras. Ella, teniendo que criar once hijos, (subrayado en el original) pidió al Tribunal Supremo que le permitiera una interrupción en el pago a los acreedores.
